Nõukogu ülesannete hulka kuulub aastatulu jaotamine, valdkondade vaheliste projektide rahastamise, samuti sihtkapitalide ja ekspertgruppide algatatud projektide rahastamise otsustamine. Ka jaotab nõukogu muuhulgas kultuuriehitistele laekunud summad vastavalt Riigikogu otsusega kinnitatud objektide pingereale, määrab kindlaks jaotatavate toetuste piirmäärad, analüüsib Kultuurkapitali tegevuse tulemusi ning kinnitab Kultuurkapitali aastaeelarve ja majandusaasta aruande. Kultuurkapitali igapäevast töö eest vastutab juhataja, kelle nimetab ametisse samuti nõukogu kuni neljaks aastaks.