Vastavalt kultuurkapitali seadusele on nõukogu esimees ametikoha järgselt kultuuriminister. Talle lisaks kuuluvad nõukokku rahandusministri nimetatud esindaja, kultuuriministri nimetatud esindaja ning iga sihtkapitali esindaja. Sihtkapitalid valisid oma esindajad kultuurkapitali nõukogusse novembris.

„Iseseisvuse taastanud Eestis on kultuurkapital andnud hoogu väga paljudele kultuuriprojektidele ja loovisikutele. Kaheaastast tööperioodi alustava nõukogu ees seisab hulk ülesandeid, näiteks hiljuti valitud riiklikult tähtsate kultuuriobjektide rahastamine. Need on teemad, mis ületavad valdkondade piire ja panustavad seega kogu Eesti tasakaalustatud arengusse,“ ütles Kultuurkapitali nõukogu esimees, kultuuriminister Tiit Terik.

Eesti Kultuurkapitali nõukogu ülesannete hulka kuulub aastatulu jaotamine, valdkondade vaheliste projektide ja elutöötoetuste rahastamise, samuti nõukogu enda algatatud projektide rahastamise otsustamine. Ka jaotab nõukogu muuhulgas kultuuriehitistele laekunud summad vastavalt Riigikogu otsusega kinnitatud objektide pingereale, määrab kindlaks jaotatavate toetuste piirmäärad, analüüsib Kultuurkapitali tegevuse tulemusi ning kinnitab Kultuurkapitali aastaeelarve ja majandusaasta aruande.

Avalik-õigusliku Eesti Kultuurkapitali tegevuse alus on 1994. aastal jõustunud Eesti Kultuurkapitali seadus. Kultuurkapital toetab kunstide, rahvakultuuri, kehakultuuri ja spordi valdkonda ning kultuuriehitiste rajamist ja renoveerimist ning kultuurkapitali struktuuri kuulub ühtekokku kaheksa sihtkapitali ja 15 maakondlikku ekspertgruppi.